2308年，“第二次人虫战争”。
停战5年，虫族再次来袭，《星河战队3掠夺者》剧情线开始。
原来，之前被活捉的那只脑虫，它其实是自愿被抓的。目的就是想要从内部破获人类的核心机密。它能通过心灵感应影响人的心智，其中就包括星际元帅安诺克（omaranoke）。被脑虫洗脑后，星际元帅访问了罗库山星球上瑞科所在的机动步兵防卫营，此时的瑞科已经升任联邦上校之职。陪同星际元帅同来的，还有不是初恋卡门的瑞科昔日女友萝拉·贝克舰长（captainlobeck），以及晋升为将军的瑞科曾经的下属。星际元帅偷偷切断了营地的供电，导致阻挡虫族的电网失效，整个营地顷刻间被虫族吞没，死伤惨重。“罗库山战役”就在人类极其被动的形势下打响，瑞科由于越权指挥被宣判绞刑，等待处死。星际元帅和瑞科的前女友乘坐战舰逃离，中途却被电浆虫射中，不得不乘坐救生舱，紧急迫降在om-1星球上。这一切全都在星际元帅的计划之中。迫降以后，幸存者们发现通讯系统无法与总部进行联系，于是就徒步寻找另一架迫降的战斗机。
在战斗机的位置，见到了虫神（godbug）——毕罕科托（behemecoatyl），星际元帅称之为“首脑之脑”。这只与与行星地壳相连的大虫子拥有高等智慧，并且可以通过人类之口，用人类的语言进行交流。虫神也是由脑虫进化而来。据说一旦成为虫神，它就会将自己与整个星球相连。贪婪的吸取整个星球所有的养分，最后甚至能吞噬掉整个星球，变成一颗星球大小的星际虫神。而一旦虫神在某个星球上出现，也就意味着这颗星球已经走向死亡。
此时的星际元帅已经完全臣服于虫族，认为虫族才是更为先进的种族，最后被虫神生吞都乐在其中。关键时刻，瑞科如神兵天降，驾驶掠夺者机甲对虫神和虫群狂轰滥炸，救出了自己的前女友萝拉·贝克舰长。
原来，瑞科并没有被处死，而是加入了一项秘密任务，掠夺者计划，通过神经同步，操控掠夺者机甲大大提升了战斗力。
而前女友萝拉·贝克舰长也不是泛泛之辈，她掌握着人类高科技武器q炸弹的命脉，行星级别的毁灭性武器。
最后，联邦用一发q炸弹把整个om-1星球炸成了碎渣。已经覆盖星球三分之一的星际虫神毕罕科托也未能幸免。
随后是“夸拉沙战役（battleofkwasha）”，人类重要的矿区殖民地夸拉沙星球遭到虫族袭击，基于星球矿藏资源的重要战略意义，联邦自然派驻重兵进行防御。而虫族竟然已经把人类的矿洞改造成了运兵的通道。双方大战一触即发。
2312年，约翰·a·沃登号事件（thejohnawardenincident）。
一个绰号“英雄（hero）”，本身也的确是战斗英雄的亨利·瓦洛少校（majorhenryvarro），领导k-12机动步兵队在b星球的凯西堡（fortcasey）上捕获了虫族女王，但“英雄”亨利却因违抗军令被捕，高级战略心灵官卡尔，强行征用了卡门舰长的沃登号飞船，带走了虫族女王。但没过多久，就传来了沃登号失踪的消息。
于是瑞科将军找到最近与沃登号有过接触的a-01机动步兵队，并由熟悉情况的“英雄”亨利带队，前往调查。你没听错，此时的瑞科已经晋升为了将军，还瞎了一只眼睛（此处明显cos蛇叔好吗）。找到沃登号以后，发现上面的船员几乎都已经死绝，只剩卡尔还活着，当a-01和k-12联合营救小队成员找到他的时候，被虫族女王精神入侵的高级战略心灵官卡尔一直说着让人听不懂的糊话。
原来，“宿命3人组”之一的高级战略心灵官卡尔一直在做控制虫族的研究，几乎就要成功。他已经能控制住部分虫族兵，但离成功还差一步时，被虫族女王“反向骇客”侵蚀了意识。所以此时的沃登号已经被虫族女王完全控制，就连载着众人奉命来搜查的快速攻击舰（fas）阿莱西亚号也被重型主力舰（heavycapitalship）沃登号一炮轰成了渣。无法撤退的联合搜救小队只能与沃登号里的虫族殊死搏斗，死伤惨重。而沃登号正在虫族女王的控制下按照设定好目标，径直向人类母星地球前进。
为了阻止虫族女王筑巢地球的计划，联邦高层决定用核弹轰炸沃登号。但在核爆沃登号之前，瑞科争取到营救船上同伴的宝贵时间。然后，瑞科驾驶掠夺者机甲，有神兵天降救出前女朋卡门和好友卡尔，也见证了k-12机动步兵队帅哥上校“英雄”亨利的壮烈牺牲。然而此时核弹已经发射，眼看就要来不及逃离，不料虫族女王再次操控飞船，一轮舰炮齐射击毁了来袭核弹。
好在“英雄”亨利生前已命人在飞船引擎上安放了c4炸弹，最后众人在飞船炸毁前逃出了火海，再一次有惊无险地解除了危机。虫族女王和她的虫群在飞船爆炸中全灭，只可惜还是有一只虫子逃进了下水道。
2369年，人类联邦舰队再次抵达虫族母星克兰达夫，重抵p星，收复威士忌前哨站。
2371年，联邦开发出了对付虫族最新的武器：新星炸弹。
此时，人类已经在火星殖民了数十年，并成功通过大气改造让火星拥有了大气层，也几乎没有遭遇过虫族的侵扰。火星上的人类自称火星人，对人虫大战无感，甚至想要脱离联邦独立建国。然而真实状况是，火星早已被虫族陨石撞击，深藏撞击坑地底，不断繁殖一直“没被”联邦发现。
直到有一天，无数虫群忽然钻出地表，袭击火星城市。火星人被打得措手不及，整个星球成为了虫族的孵化器和屠宰场。最年轻的天空元帅艾米·斯纳普（amysnapp），世界上最聪明的女人，其实早就知道虫族陨石的存在，但是她隐瞒了真相，放任虫族在火星滋生，并在火星的大气改造站里藏了一枚q炸弹。她的真实目的，是通过摧毁火星，利用地球人对火星人日渐滋生的厌恶，和对虫族日渐积累的恐惧，在竞选中提高自己的支持率。
此时，瑞科就驻扎在火星太空站，由于之前那只在地球下水道里乱窜的虫子，降职为上校，派驻在此。
而他的好友卡尔发现天空元帅艾米·斯纳普的阴谋后，通过心灵感应告诉了随联邦远征舰队再一次攻击虫族母星克兰达夫的新约翰·a·沃登号舰长卡门，并让卡门临阵脱逃前往火星寻找瑞科，于是“宿命3人组”再次联手。在好友卡尔用通过心灵制造的前女友迪兹·弗洛雷丝的精神体一路陪伴和鼓励下，瑞科找到了大气改造器里的q弹，挫败了天空元帅艾米·斯纳普
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